Театр кукол начал работу в феврале 1937 года. Его организатором была театральный художник Нина Васильевна Гигелло. В театре в то время занималось только 11 студийцев. Даже во время блокады Ленинграда театр не прекращал свою работу. В составе творческих бригад ребята выступали перед раненными бойцами в госпиталях.

Участники театра кукол осваивают такие дисциплины, как актерское мастерство, сценическая речь, вокал, основы хореографии, пластики и сценического движения. Знакомятся с тайнами изготовления театральных кукол. Лучшие постановки прошлых лет регулярно возобновляются и живут в репертуаре театра, что способствует сохранению художественных традиций театра. Спектакли и концертные программы отличаются яркой образностью, высоким исполнительским мастерством актёров.

В 2020 году Театру кукол было присвоено звание «Образцовый детский коллектив Санкт-Петербурга» .